Influence of daily mean temperature on incidence of hand foot and mouth disease in Jingzhou, Hubei, 2010–2017
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摘要:目的探讨湖北省荆州市逐日气温对手足口病发病的影响。方法收集2010 — 2017年荆州市手足口病日发病数和同期气象资料，首先采用Spearman等级相关分析荆州市主要气象因子与手足口病日平均发病数的相关关系，然后采用分布滞后非线性模型分析不同滞后天数、气温与手足口病发病的关联性。 以气温3.41 ℃（P5）为参照，估计较低气温9.76 ℃（P25）、平均气温18.35 ℃（P50）、高温30.96 ℃（P95）对手足口病发病造成的影响，同时分析气温对手足口病发病的累计滞后效应。结果2010 — 2017年荆州市累计报告手足口病48 591例。 手足口病日平均发病数与日平均气温、日降水量、日平均气压、日相对湿度和风速存在相关关系。 气温与手足口病日平均发病例数的暴露反应关系曲线呈倒“U”形，在18.19 ℃效应值最大为2.67（95%CI：2.12 ~ 3.37）。 气温为9.76 ℃（P25）、18.35 ℃（P50）和30.96 ℃（P95）时，相对危险度（RR）＞1.00对应滞后时间分别为6 ~ 19 d，6 ~ 21 d和0 d。 气温5.17 ℃（P10）、9.76 ℃（P25）、18.35 ℃（P50）和25.21 ℃（P95）在lag0 ~ 21 d的累计滞后效应值最大，分别为1.11（1.04 ~ 1.19）、1.56（1.31 ~ 1.86）、2.67（2.12 ~ 3.37）和1.58（1.19 ~ 2.10）。结论平均温度能显著增加荆州市手足口病发病风险，高温和较低气温能降低手足口病发病风险，对手足口病发病的影响呈非线性且具有滞后性。Abstract:ObjectiveTo discuss the 1ag effects of daily mean temperature on incidence of hand foot and mouth disease (HFMD) in Jingzhou of Hubei province.MethodsThe data of daily cases of HFMD in Jingzhou from 2010 to 2017 were collected, and local meteorological data during the same period were collected too. Spearman correlation test was used to analyze the relationship between the meteorological factors and the daily case number of HFMD, and the distributed lag non-linear model was used to analyze the relationship between the daily mean temperature and the daily case number of HFMD. The temperature of 18.18 ℃ was used as reference for the estimation of RRs at different temperature (P25, P50, P95). The delayed and cumulative effects of daily mean temperature on daily case number of HFMD were also assessed.ResultsA total of 48 591 cases were reported in Jingzhou from 2010 to 2017. The daily mean case number of HFMD was related to daily average temperature, daily precipitation, daily average pressure, daily relative humidity and wind speed. An inverse U-shaped relationship was found consistently between daily mean temperature and the daily case number of HFMD, and the maximum value of effect at 18.19 ℃ was 2.67 (95% CI: 2.12–3.37). When the temperature was set to 9.76 ℃ (P25), 18.35 ℃ (P50) and 30.96 ℃ (P95), the lag effect time of the significant positive influence (RR＞1.00) on daily case number of HFMD was 6–19 d, 6–21 d and 0 d respectively. The lag effect was highest on lag 0–21 d, and the RR values of HFMD was 1.11(95% CI: 1.04–1.19), 1.56(95% CI: 1.31–1.86), 2.67, (95% CI: 2.12–3.37), 1.58 (95% CI: 1.19–2.10) for 5.17 ℃(P10), 9.76 ℃(P25), 18.35 ℃(P50) and 25.21 ℃(P95) respectively.ConclusionAverage temperature had significant influence on the risk of HFMD in Jingzhou. High temperature and low temperature could reduce the risk of HFMD, and the influence on the daily case number of HFMD was nonlinear and lagging.
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手足口病是由多种肠道病毒感染引起，以手、足、口腔等部位疱疹或斑丘疹为主要临床表现，好发于＜5岁儿童的肠道传染病［1］。手足口病属于我国法定丙类传染病，近年发病数常居丙类传染病前3位，严重危害我国儿童身心健康［2］。有研究表明，气温的改变对手足口病的发病具有明显影响［3–5］，但气温对其影响也不尽相同，常出现地区性差异。荆州市地处长江中下游，江汉平原腹地，手足口病是威胁该市儿童身心健康的常见传染病，气温对手足口病发病影响的研究尚未见报道。本研究利用2010－2017年荆州市手足口病逐日发病数与荆州市日均气温数据，采用分布滞后非线性模型（distributed lag nonlinear model，DLNM）定量评价气温对荆州市手足口病发病的影响，为该市手足口病的防控提供科学依据。
1. 资料与方法
1.1 资料来源
2010－2017年荆州市手足口病逐日资料来源于传染病报告信息管理系统，按现住址、发病日期导出数据。2010－2017年荆州市的逐日气象数据来源于“中国气象数据网”—“中国地面气候资料日值数据集（V3.0）”（http://data.cma.cn/），包括日平均气温、日蒸发量、日降水量、日平均气压、日相对湿度、日照时数和风速7类气象数据。荆州市7类逐日气象数据由监利县、洪湖市和荆州区3个站点的算数平均值求出。其中日降水量为“微量”（编码32700）时，本研究取0 mm；某日某站点某要素出现缺失值（编码32766），由其他站点数据算数平均值作为该日荆州市该要素值。
1.2 方法
1.2.1 描述性统计方法
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1.2.2 DLNM
既往研究发现，气温对疾病发病的影响属于非线性效应，且存在一定的滞后性［3, 6］。因此本研究采用DLNM以同时拟合暴露–反应的非线性关系和暴露的滞后效应。DLNM的核心思想是将探讨的气象因素与时间相结合，利用交叉基过程，同时控制其他混杂因素构建广义线性模型［7］。本研究参考文献［7］，以手足口病逐日发病人数作为因变量，日平均气温为主要研究的气象变量和滞后时间以交叉基的形式纳入模型，以quasi-Poisson函数作为模型的连接函数，同时控制其他与手足口病发病相关气象因素、节假日、寒暑假、周期性、季节性和星期几效应的混杂影响。模型公式为：
log[E(Yt)]=α+cb(Tempt,lag)+∑ns(weathert,df=3)+dow+as.factor(holiday)+as.factor(years)+as.factor(year)+as.factor(month)
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1.3 统计学分析
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2. 结果
2.1 基本情况
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2010－2017年荆州市日平均气温为17.55 ℃，最大值为33.97 ℃，最小值为−2.33 ℃。手足口病日平均发病数为16.68例，最大值为128例，最小值0例。研究期间平均日蒸发量、平均日降水量、日平均气压、日相对湿度、日照时数和风速分别为2.34 mm、3.59 mm、1 012.05 kPa、77.10%、4.69 h、1.81 m/s。见表1。
表 1 2010－2017年荆州市手足口病和气象因素基本情况Table 1. Basic information about HFMD cases and meteorological factors in Jingzhou，2010–2017变量 最小值 最大值 ˉx±s 
P5 P10 P25 P50 P75 P95 日平均发病数（例） 0 128 16.68±15.74 2 3 6 12 21 51 日平均气温（℃） −2.33 33.97 17.55±8.88 3.41 5.17 9.76 18.35 25.21 30.96 日蒸发量（mm） 0.03 8.20 2.34±1.57 0.50 0.70 1.13 1.90 3.27 5.53 日降水量（mm） 0.00 126.33 3.59±9.94 0.00 0.00 0.00 0.00 1.67 22.20 日平均气压（kPa） 993.17 1042.13 1 012.05±9.36 998.17 999.80 1 003.90 1 012.03 1 019.37 1 027.40 日相对湿度（%） 32.67 99.00 77.10±11.19 57.00 62.33 69.67 78.00 85.75 93.33 日照时数（h） 0.00 12.70 4.69±4.18 0.00 0.00 0.00 4.40 8.60 11.27 风速（m/s） 0.37 5.33 1.81±0.78 0.83 0.97 1.23 1.67 2.23 3.27 2.2 气象因素与手足口病发病的相关性
研究期间荆州市手足口病日平均发病数及气象因素间两两进行Spearman相关分析结果表明，除日蒸发量、日照时数与手足口病日平均发病数之间的相关性无统计学意义（P＞0.05）外，其余气象因素均与手足口病日平均发病数存在相关关系。其中日平均气温、日降水量和日相对湿度与手足口病日平均发病数存在正相关，而与日平均气压和风速存在负相关。气象因素中，除了日平均气温与日降水量、日相对湿度和风速之间的相关性无统计学意义（P＞0.05）外，其余气象因素两两间均存在相关关系。
2.3 日平均气温在不同滞后时间与手足口病日平均发病数的剂量反应关系
2.3.1 模型参数及变量的选择
根据残差PACF绝对值之和最小的原则，确定交叉基中气温的自由度为4，滞后时间的自由度为3，见表2。最终纳入模型的进行控制的气象因素包括日降水量、日平均气压、日相对湿度和风速。
表 2 改变气温和滞后时间自由度时，DLNM模型残差偏自相关绝对值之和Table 2. Sum of absolute values of residual partial autocorrelation of DLNM under changing the temperature and lag time degree of freedom残差偏自相关
绝对值之和气温自由度 3 4 5 滞后时间自由度 3 1.96 1.95 1.97 4 1.98 1.96 1.98 5 1.97 1.96 1.97 2.3.2 不同滞后时间的日平均气温对手足口病的总体效应
以P5（3.41 ℃）组为参照，日平均气温在不同滞后时间与手足口病日平均发病数呈非线性关系，见图1。对手足口病日平均发病数的效应随着滞后时间的变化而变化。当气温为19.63 ℃，滞后时间为18 d，RR值达到最大值（RR＝1.08，95%CI：1.06 ~ 1.11）。日平均气温与手足口病日平均发病数的剂量反应关系，见图2。手足口病发病风险随着温度的升高呈现先升高后下降的变化趋势，呈倒“U”形。手足口病发病风险在18.19 ℃达到最大值（RR＝2.67，95%CI：2.12 ~ 3.37）。当气温为3.44 ~ 26.43 ℃时，气温是手足口病发病的危险因素（RR＞1.00，P＜0.05）；当气温＜3.43 ℃或＞30.35 ℃时，气温是手足口病发病的保护因素（RR＜1.00，P＜0.05）。
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图 1 不同滞后时间和日平均气温对荆州市手足口病日平均发病数的三维效应注：以3.41 ℃为参照Figure 1. Three-D plots for daily cases of HFMD at different lag times and daily average temperature in Jingzhou![]()
图 2 日平均气温对荆州市手足口病日平均发病数的总效应Figure 2. Overall effects of daily average temperature on daily cases of HFMD in Jingzhou2.4 不同气温、不同滞后时间对手足口病日平均发病数的影响
滞后时间分别为7、14和21 d，气温对手足口病发病均存在影响，以3.41 ℃（P5）为参照，RR＞1.00对应温度范围分别为3.44 ~ 23.30 ℃、3.44 ~ 29.76 ℃、12.57 ~ 26.01 ℃。气温为9.76 ℃（P25）、18.35 ℃（P50）和30.96 ℃（P95）时，RR值最大的滞后时间分别为12、17和14 d；以3.41 ℃（P5）为参照，RR＞1.00对应滞后时间分别为6 ~ 19 d，6 ~ 21 d；气温为30.96 ℃（P95）时，RR≤1.00，见图3。
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图 3 不同滞后时间、不同气温对荆州市手足口病日平均发病数的影响Figure 3. Effects of different lag times and temperature on daily cases of HFMD in Jingzhou2.5 不同气温、不同滞后时间对手足口病日平均发病数的累计效应
当气温为5.17 ℃（P10）、9.76 ℃（P25）、18.35 ℃（P50）和25.21 ℃（P75）时，均以滞后21 d的RR值最大（RR＞1.00，P＜0.05）；当气温为30.96 ℃（P95）和33.97 ℃（最大值）时，均以滞后1 d的RR值最大（RR＜1.00，P＜0.05）；当气温为−2.33 ℃（最小值）时，以滞后3 d的RR值最大（RR＜1.00，P＞0.05），见表3。
表 3 不同气温在不同滞后时间对手足口病的累计RR值（95%CI）Table 3. Cumulative RR value and its 95% CI of different temperature for daily cases of HFMD at different lag times滞后时间（d） 最小值 P10 P25 P50 P75 P95 最大值 Lag0 ~ 1 1.08
（0.98 ~ 1.19）0.98
（0.96 ~ 1.00）0.95
（0.89 ~ 1.00）0.92
（0.85 ~ 1.00）0.87
（0.78 ~ 0.97）0.81
（0.71 ~ 0.92）0.77
（0.66 ~ 0.90）Lag0 ~ 2 1.10
（0.97 ~ 1.25）0.98
（0.95 ~ 1.01）0.93
（0.86 ~ 1.01）0.90
（0.80 ~ 1.01）0.83
（0.71 ~ 0.95）0.74
（0.62 ~ 0.88）0.70
（0.56 ~ 0.86）Lag0 ~ 3 1.11
（0.95 ~ 1.30）0.97
（0.94 ~ 1.01）0.93
（0.84 ~ 1.02）0.90
（0.78 ~ 1.03）0.80
（0.67 ~ 0.95）0.69
（0.56 ~ 0.85）0.64
（0.49 ~ 0.83）Lag0 ~ 4 1.11
（0.93 ~ 1.32）0.98
（0.94 ~ 1.02）0.93
（0.84 ~ 1.04）0.90
（0.77 ~ 1.05）0.78
（0.64 ~ 0.95）0.65
（0.51 ~ 0.83）0.59
（0.44 ~ 0.79）Lag0 ~ 5 1.10
（0.91 ~ 1.32）0.98
（0.94 ~ 1.02）0.94
（0.84 ~ 1.06）0.91
（0.77 ~ 1.08）0.77
（0.62 ~ 0.95）0.63
（0.48 ~ 0.81）0.56
（0.41 ~ 0.77）Lag0 ~ 6 1.07
（0.88 ~ 1.30）0.98
（0.94 ~ 1.03）0.96
（0.85 ~ 1.09）0.94
（0.78 ~ 1.12）0.77
（0.61 ~ 0.97）0.61
（0.46 ~ 0.80）0.53
（0.38 ~ 0.74）Lag0 ~ 7 1.04
（0.85 ~ 1.27）0.99
（0.95 ~ 1.04）0.99
（0.87 ~ 1.12）0.97
（0.81 ~ 1.17）0.78
（0.62 ~ 0.99）0.59
（0.45 ~ 0.79）0.51
（0.36 ~ 0.72）Lag0 ~ 10 0.93
（0.75 ~ 1.15）1.02
（0.97 ~ 1.08）1.1
（0.96 ~ 1.25）1.14
（0.94 ~ 1.40）0.85
（0.67 ~ 1.09）0.59
（0.44 ~ 0.80）0.48
（0.33 ~ 0.70）Lag0 ~ 14 0.78
（0.61 ~ 1.01）1.08
（1.01 ~ 1.14）1.3
（1.11 ~ 1.51）1.53
（1.23 ~ 1.90）1.05
（0.80 ~ 1.37）0.63
（0.45 ~ 0.86）0.47
（0.31 ~ 0.70）Lag0 ~ 21 0.73
（0.54 ~ 0.98）1.11
（1.04 ~ 1.19）1.56
（1.31 ~ 1.86）2.67
（2.12 ~ 3.37）1.58
（1.19 ~ 2.10）0.65
（0.46 ~ 0.91）0.38
（0.24 ~ 0.60）2.6 敏感性分析
通过改变交叉基中最长滞后时间（14、21、28 d），本研究主要结果较为稳定，总体效应一致，见图4。
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图 4 改变最长滞后时间，DLNM模型总效应的变化Figure 4. The overall effects of the DLNM model by changing maximum lag time3. 讨论
本研究结果显示，气温对荆州市手足口病日平均发病数效应呈倒“U”形，气温低于18.19 ℃时，手足口病发病风险随着温度升高而增大；气温＞18.19 ℃时，手足口病发病风险随着温度升高而下降，但温度＜26.43 ℃时，气温仍然是手足口病发病的危险因素，与成都市的研究结果基本一致［9］，但与济南市、青岛市、武汉市等地结果一定差异性［10–11］，可能与荆州市位于鄂中南地区，与成都地区气候较为接近有关，也提示气温对手足口病的影响存在明显地区化差异，识别气温对荆州市手足口病发病的影响为该市准确开展风险评估、科学制定的防控对策具有重要意义。
气温在3.44 ~ 26.43 ℃时，能显著增加手足口病的发病风险，与手足口病具有春夏季（4－6月）和秋冬季（10－12月）两个高峰的流行特征一致，这可能与病原体在此温度区间的繁殖能力增强和儿童接触频繁有关［12］。较低气温（P25）、平均气温（P50）和高温（P95）手足口病发病风险与滞后时间均呈倒“U”形，效应最大值对应滞后时间介于12 ~ 17 d，这可能与手足口病在人群体内的潜伏期有关［13］。较低温（P25）和高温（P95）滞后效应持续时间较平均气温（P50）明显缩短，尤其以高温缩短明显。累计效应结果显示，平均气温（P10、P25、P50、P75）对手足口病累计效应可长达21 d，且在累计21 d有最大效应值，这与宁波地区得出气温对手足口病存在较弱滞后效应的结论不同［14］，具体原因有待进一步研究。另外较低气温（P10）对手足口病影响较高温（P75）效应值大，滞后效应持续时间长，可能与手足口病病毒抵抗力有关。手足口病病毒对紫外线敏感，50 ℃高温处理很快即可灭活，但在低温环境下存活能力较强［15］。当气温较低时，一是可能易于手足口病病毒存活；二是儿童户外活动减少，儿童间手足口病病毒接触传播风险下降；第三方面可能是冬季儿童缺乏运动及日光照射，使得机体免疫力下降。三方面因素综合导致低温效应较高温强，且作用持久。
综上所述，本研究首次阐述了气温与荆州市手足口病发病数之间的非线性剂量反应关系，初步了解了气温对荆州市手足口病效应大小和滞后效应时间。但本研究也存在一定的局限性。首先，时间序列分析为生态学研究，可能存在生态学谬误。其次，本文为应用性研究，建模部分参数来自既往研究，未对模型参数设置进行探讨，建立模型可能非最优模型。今后，将尝试从方法学角度，对模型参数进行探讨，以提高模型拟合优度。
利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突
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图 1 不同滞后时间和日平均气温对荆州市手足口病日平均发病数的三维效应
注：以3.41 ℃为参照
Figure 1. Three-D plots for daily cases of HFMD at different lag times and daily average temperature in Jingzhou
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图 2 日平均气温对荆州市手足口病日平均发病数的总效应
Figure 2. Overall effects of daily average temperature on daily cases of HFMD in Jingzhou
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图 3 不同滞后时间、不同气温对荆州市手足口病日平均发病数的影响
Figure 3. Effects of different lag times and temperature on daily cases of HFMD in Jingzhou
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图 4 改变最长滞后时间，DLNM模型总效应的变化
Figure 4. The overall effects of the DLNM model by changing maximum lag time
表 1 2010－2017年荆州市手足口病和气象因素基本情况
Table 1 Basic information about HFMD cases and meteorological factors in Jingzhou，2010–2017
变量 最小值 最大值 ˉx±s P5 P10 P25 P50 P75 P95 日平均发病数（例） 0 128 16.68±15.74 2 3 6 12 21 51 日平均气温（℃） −2.33 33.97 17.55±8.88 3.41 5.17 9.76 18.35 25.21 30.96 日蒸发量（mm） 0.03 8.20 2.34±1.57 0.50 0.70 1.13 1.90 3.27 5.53 日降水量（mm） 0.00 126.33 3.59±9.94 0.00 0.00 0.00 0.00 1.67 22.20 日平均气压（kPa） 993.17 1042.13 1 012.05±9.36 998.17 999.80 1 003.90 1 012.03 1 019.37 1 027.40 日相对湿度（%） 32.67 99.00 77.10±11.19 57.00 62.33 69.67 78.00 85.75 93.33 日照时数（h） 0.00 12.70 4.69±4.18 0.00 0.00 0.00 4.40 8.60 11.27 风速（m/s） 0.37 5.33 1.81±0.78 0.83 0.97 1.23 1.67 2.23 3.27 
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表 2 改变气温和滞后时间自由度时，DLNM模型残差偏自相关绝对值之和
Table 2 Sum of absolute values of residual partial autocorrelation of DLNM under changing the temperature and lag time degree of freedom
残差偏自相关
绝对值之和气温自由度 3 4 5 滞后时间自由度 3 1.96 1.95 1.97 4 1.98 1.96 1.98 5 1.97 1.96 1.97
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表 3 不同气温在不同滞后时间对手足口病的累计RR值（95%CI）
Table 3 Cumulative RR value and its 95% CI of different temperature for daily cases of HFMD at different lag times
滞后时间（d） 最小值 P10 P25 P50 P75 P95 最大值 Lag0 ~ 1 1.08
（0.98 ~ 1.19）0.98
（0.96 ~ 1.00）0.95
（0.89 ~ 1.00）0.92
（0.85 ~ 1.00）0.87
（0.78 ~ 0.97）0.81
（0.71 ~ 0.92）0.77
（0.66 ~ 0.90）Lag0 ~ 2 1.10
（0.97 ~ 1.25）0.98
（0.95 ~ 1.01）0.93
（0.86 ~ 1.01）0.90
（0.80 ~ 1.01）0.83
（0.71 ~ 0.95）0.74
（0.62 ~ 0.88）0.70
（0.56 ~ 0.86）Lag0 ~ 3 1.11
（0.95 ~ 1.30）0.97
（0.94 ~ 1.01）0.93
（0.84 ~ 1.02）0.90
（0.78 ~ 1.03）0.80
（0.67 ~ 0.95）0.69
（0.56 ~ 0.85）0.64
（0.49 ~ 0.83）Lag0 ~ 4 1.11
（0.93 ~ 1.32）0.98
（0.94 ~ 1.02）0.93
（0.84 ~ 1.04）0.90
（0.77 ~ 1.05）0.78
（0.64 ~ 0.95）0.65
（0.51 ~ 0.83）0.59
（0.44 ~ 0.79）Lag0 ~ 5 1.10
（0.91 ~ 1.32）0.98
（0.94 ~ 1.02）0.94
（0.84 ~ 1.06）0.91
（0.77 ~ 1.08）0.77
（0.62 ~ 0.95）0.63
（0.48 ~ 0.81）0.56
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